Donnie Darko er en helt almindelig teenager, der på en ganske almindelig oktober-dag i 1988 oplever noget helt usædvanligt. Netop inden Donnie skal i seng smadrer en tonstung jetmotor ned fra himlen og tilintetgør Donnies værelse totalt.
Heldigvis ligger Donnie endnu ikke i sin seng, men er det held – eller er Donnie blevet reddet eller måske advaret? Donnie tænker over livet og dets mening og også over kærlighed og forelskelse. Men sammen med disse dyber tanker kommer også rædselsvisioner, hvor en ondskabsfuld kæmpekanin beordrer Donnie at udføre voldsomme gerninger.
